Decadal survival of tropical pioneer seeds in the soil seed bank is accompanied by fungal infection and dormancy release

Pioneer trees require high-light environments for successful seedling establishment. Consequently, seeds of these species often persist in the soil seed bank (SSB) for periods ranging from several weeks to decades. How they survive despite extensive pressure from seed predators and soil-borne pathogens remains an intriguing question.This study aims to test the hypotheses that decades-old seeds collected from the SSB in a lowland tropical forest remain viable by (i) escaping infection by fungi, which are major drivers of seed mortality in tropical soils, and/or (ii) maintaining high levels of seed dormancy and seed coat integrity when compared to inviable seeds.We collected seeds of Trema micrantha and Zanthoxylum ekmanii at Barro Colorado Island, Panama, from sites where adult trees previously occurred in the past 30 years. We used carbon dating to measure seed age and characterized seed coat integrity, seed dormancy and fungal communities.Viable seeds from the SSB ranged in age from 9 to 30 years for T. micrantha, and 5 to 33 years for Z. ekmanii. We found no evidence that decades-old seeds maintain high levels of seed dormancy or seed coat integrity. Fungi were rarely detected in fresh seeds (no soil contact), but phylogenetically diverse fungi were detected often in seeds from the SSB. Although fungal infections were more commonly detected in inviable seeds than in viable seeds, a lack of differences in fungal diversity and community composition between viable and inviable seeds suggested that viable seeds are not simply excluding fungal species to survive long periods in the SSB.Synthesis. Our findings reveal the importance of a previously understudied aspect of seed survival, where the impact of seed-microbial interactions may be critical to understand long-term persistence in the SSB.Read the free Plain Language Summary for this article on the Journal blog. Los arboles pioneros requieren ambientes con mucha luz para el establecimiento exitoso de las plantulas. Por esta razon, las semillas de estas especies a menudo persisten en el banco de semillas en el suelo por periodos que van desde varias semanas hasta decadas. Como sobreviven en el suelo estas semillas a pesar de la gran presion de patogenos y depredadores sigue siendo una pregunta intrigante.Este estudio tiene como objetivo probar que semillas que sobreviven en el suelo por varias decadas en un bosque tropical de tierras bajas siguen siendo viables ya que: (i) escapan a la infeccion por hongos, que son el principal agente de mortalidad de semillas en suelos tropicales, y/o (ii) mantienen altos niveles de dormancia y dureza en la testa cuando son comparadas con semillas inviables o recientemente producidas.Colectamos semillas de Trema micrantha y Zanthoxylum ekmanii del suelo en la isla de Barro Colorado, Panama. Los lugares de colecta fueron escogidos, ya que previamente fueron ocupados por arboles adultos que murieron en un rango de tiempo que va desde 5 hasta 30 anos previos a la colecta de semillas. Usamos datacion por carbono para medir la edad de las semillas y caracterizamos la integridad de la testa, la proporcion de semillas dormantes y las comunidades de hongos que infectan las semillas en el suelo.Las semillas viables colectadas en el suelo tenian edades comprendidas entre 9 y 30 anos para T. micrantha y entre 5 y 33 anos para Z. ekmanii. No encontramos evidencia de que las semillas que llevan decadas viables en el suelo mantengan altos niveles de dormancia o integridad en la testa. Rara vez se detectaron hongos en semillas frescas (semillas que no han tenido contacto con el suelo), pero a menudo se detectaron hongos filogeneticamente diversos en semillas viables colectadas del suelo. Aunque las infecciones fungicas se detectaron con mayor frecuencia en semillas inviables que en semillas viables, la falta de diferencias en la diversidad de hongos y la composicion de la comunidad de hongos aislados de semillas viables e inviables sugiere que las semillas viables no excluyen la infeccion por hongos para sobrevivir durante largos periodos en el suelo.Sintesis. Nuestros hallazgos revelan la importancia de un aspecto previamente poco estudiado de la persistencia de semillas en el suelo, donde el impacto de las interacciones entre las semillas y los microorganismos del suelo pueden ser fundamentales para comprender la persistencia a largo plazo en el banco de semillas. Read the free Plain Language Summary for this article on the Journal blog.image

Automated summary

Pioneer tree species can survive in the soil seed bank for multiple decades, and the factors that contribute to their viability, such as resistance to fungal infections and maintenance of seed dormancy and coat integrity, remain unclear. This study highlights the importance of seed-microbial interactions in the long-term persistence of seeds in the soil seed bank.